Advancing mosquito surveillance in the Arctic for population monitoring and virus detection

Abstract

Le réchauffement planétaire qui impacte l'Arctique affaiblit la barrière climatique et favorise la propagation de virus transmis par les moustiques, constituant une menace pour la santé humaine. Dans ces régions nordiques, les virus les plus susceptibles d'émerger ou de réapparaître sont ceux du sérogroupe californien (CSGV), en particulier le virus Jamestown Canyon (JCV) et le virus Snowshoe Hare (SSHV). Ces virus sont transmis à l'homme par des moustiques infectés du genre Aedes Meigen, 1818 dits « à pattes noires », difficiles à différencier en raison de leur morphologie similaire. En raison de l'absence de travaux récents sur les moustiques dans l'Arctique de l’Amérique du Nord au cours des quarante dernières années, la distribution et le rôle de vecteur des moustiques restent mal connus, ainsi que la gamme de virus qu'ils peuvent potentiellement transmettre. Cette thèse vise à répondre à la question de recherche suivante : Quelles approches permettent d’améliorer les connaissances sur les populations de moustiques et la circulation des virus du sérogroupe californien dans l’Arctique de l’Amérique du Nord, afin de mieux comprendre la dynamique des arbovirus émergents dans cette région ? Dans un contexte de surveillance des moustiques dans l'Arctique de l’Amérique du Nord, trois objectifs clés se dégagent : 1) Développer un protocole d'échantillonnage efficace et adapté aux régions arctiques isolées; 2) Évaluer la performance du codage à barres ADN, plus précisément le Cytochrome C Oxidase Subunit I (COI) et l’Internal Transcribed Spacer 2 (ITS2), pour identifier les espèces de moustiques les plus fréquentes et morphologiquement similaires; 3) Mettre en place un programme de surveillance des moustiques axé sur les CSGV à l'échelle de l'Arctique. Pour le premier objectif, nous avons collecté des moustiques dans sept régions nordiques à l’aide d’un filet à papillon. Cette méthode d'échantillonnage s’avère être efficace pour la capture de moustique dans les communautés inuites et les stations de recherche en milieu éloigné. Pour le deuxième objectif, nous avons d'abord analysé morphologiquement quatre espèces de moustiques arctiques étroitement apparentées à l'aide de clés dichotomiques : Aedes punctor (Kirby, 1837) et Aedes hexodontus Dyar, 1916, Aedes impiger (Walker, 1848) et Aedes nigripes (Zetterstedt, 1838). Par la suite, nous avons exploré la performance de l'utilisation du codage à barres de l'ADN (COI et ITS2) pour identifier ces espèces. Nos résultats démontrent qu'il est pratiquement impossible de différencier morphologiquement Ae. punctor et Ae. hexodontus dans leur distribution nordique de la forêt boréale (i.e., taïga). De plus, certains spécimens collectés à Kuujjuaq, dans le nord du Québec, présentent un mélange des traits morphologiques associés à ces deux espèces. Pour ce qui est de la performance des codes-barres d’ADN, le COI et l’ITS2 ne peuvent pas différencier Ae. punctor et Ae. hexodontus, alors que seul le code-barres COI permet de différencier Ae. impiger et Ae. nigripes. Pour le troisième objectif, nous avons mis en œuvre un programme de surveillance des moustiques sur trois ans, couvrant neuf régions différentes de l'Arctique de l’Amérique du Nord afin de détecter les CSGV. En tout, nous avons capturé 4084 moustiques et identifié 19 espèces distinctes. Nos résultats démontrent la présence du JCV dans dix espèces de moustiques sur sept sites distincts, tandis que le SSHV n'a été trouvé que dans une seule espèce sur un seul site. En outre, nos résultats incluent la toute première détection du JCV en Amérique du Nord chez Ae. impiger, Aedes pionips Dyar, 1919 et Aedes euedes Howard, Dyar, & Knab, 1913, ainsi que la première mention du JCV au Groenland. Cette thèse apporte une contribution significative en fournissant de nouvelles informations sur les populations de moustiques de l'Arctique de l’Amérique du Nord et sur la présence du JCV et du SSHV dans cette région. Nos résultats fournissent des données actualisées sur la liste de présence de plusieurs espèces de moustiques arctiques. De plus, nous avons contribué au débat en cours sur le statut taxonomique d'Ae. punctor et d'Ae. hexodontus dans la partie septentrionale de leur aire de répartition tout en reconnaissant la nécessité de poursuivre les recherches sur leur rôle de vecteur et sur leur cycle de développement de ces deux espèces, nous proposons de les regrouper sous le nom d'Aedes punctor-hexodontus. Nos résultats sur la distribution des moustiques serviront de point de référence important pour surveiller les changements de population de moustiques arctiques à l'avenir. Dans l'ensemble, cette thèse a permis de mettre à jour nos connaissances sur la distribution des espèces de moustiques et la présence du CSGV dans l'Arctique de l’Amérique du Nord, tout en formulant des recommandations pour les futurs programmes de surveillance. Global warming in the Arctic is weakening the climate barrier and allowing the spread of mosquito-borne viruses that pose a threat to human health. In these northern regions, the viruses most likely to emerge or reappear are those of the California Serogroup (CSGV), specifically Jamestown Canyon virus (JCV) and Snowshoe Hare virus (SSHV). These viruses are transmitted to humans by infected black-legged mosquitoes of the Aedes genus Meigen, 1818, which are difficult to differentiate due to their similar morphology. Due to the lack of recent work on mosquito in the Arctic over the past forty years, the distribution and vectoring role of mosquitoes remains poorly understood, as does the range of viruses they can potentially transmit. This thesis aims to answer the following research question: What approaches can be used to improve knowledge of mosquito populations and the circulation of CSGV in the North American Arctic, in order to better understand the dynamics of emerging arboviruses in this region? In the context of mosquito surveillance in the North American Arctic, we focused on three key objectives: (1) to develop an effective sampling protocol adapted to remote Arctic regions, (2) to assess the effectiveness of DNA barcoding, specifically Cytochrome C Oxidase Subunit I (COI) and Internal Transcribed Spacer 2 (ITS2), in distinguishing between the four most common and morphologically similar mosquito species in the Arctic, and (3) to implement a mosquito surveillance program focused on CSGV across the Arctic. For the first objective, we collected mosquitoes in seven locations using a butterfly net. This sampling method has proven to be effective for mosquito capture in Inuit communities and remote research stations. For the second objective, we began by morphologically analyzing the following four closely related Arctic mosquito species: Aedes punctor (Kirby, 1837), Aedes hexodontus Dyar, 1916, Aedes impiger (Walker, 1848) and Aedes nigripes (Zetterstedt, 1838). We then explored the performance of DNA barcoding (COI and ITS2) to identify these species. Our results show that it is almost impossible to differentiate morphologically between Ae. punctor and Ae. hexodontus in their northern distribution in the boreal forest (i.e., taiga). Furthermore, some specimens collected in Kuujjuaq, northern Québec, show a mixture of morphological traits associated with both species. In terms of DNA barcode performance, the COI and ITS2 barcodes cannot differentiate Ae. punctor and Ae. hexodontus, while only the COI barcode can differentiate between Ae. impiger and Ae. nigripes. For the third objective, we implemented a three-year mosquito surveillance program, covering nine different sites of the North American Arctic to detect CSGV. In total, we captured 4,084 mosquitoes and identified 19 distinct species. Our results show the presence of JCV in ten mosquito species at nine separate sites, while SSHV was found in only one species at a single site. In addition, our results include the first detection of JCV in North America in Ae. impiger, Aedes pionips Dyar, 1919, and Aedes euedes Howard, Dyar and Knab, 1913, as well as the first record of JCV in Greenland. This thesis makes a significant contribution by providing new information on mosquito populations in the North American Arctic and on the presence of JCV and SSHV. Our results provide updated data on the occurrence list of several Arctic mosquito species. In addition, we have contributed to the ongoing debate on the taxonomic status of Ae. punctor and Ae. hexodontus in the northern part of their distribution. While acknowledging the need for further research on their role as vectors and on their development cycle, we propose to group these two species together under the name Aedes punctor-hexodontus. Our results on mosquito distribution will serve as an important reference point for monitoring Arctic mosquito population changes in the future. Overall, this thesis has filled our knowledge gap of mosquito species distribution and CSGV occurrence in the North American Arctic, while providing recommendations for future surveillance programs.